Cổ động viên nổi tiếng

Những người hâm mộ nổi tiếng bao gồm thủ lĩnh Coldplay là Chris Martin,[62] Adrian Edmondson,[63] Mark Nicol, Noel Edmonds, vận động viên bơi lội Liam Tancock,[64] và tay trống Alan Sharland của Hoosiers. Ca sĩ Joss Stone đã đăng ký với tư cách là một thành viên của Supporter Trust, được giới thiệu với người hâm mộ trên sân như một thành viên mới trong trận đấu tại League Cup với Liverpool.[65][66]

Năm 2002, ca sĩ nhạc pop Michael Jackson được bổ nhiệm làm giám đốc danh dự của Exeter City.[67] Anh đến thăm St James Park với người bạn nổi tiếng Uri Geller, người cũng là đạo diễn.[8] Phi hành đoàn của HMS Defender (D36) cũng nhận Exeter City làm đội chủ nhà và sử dụng trang phục của đội khi thi đấu.[68]

Mối kình địch

Một cuộc khảo sát được thực hiện bởi Football Fans Census năm 2003 cho thấy những người ủng hộ Exeter City coi đối thủ chính của họ là Plymouth Argyle.[69] Hai câu lạc bộ gặp nhau lần đầu tiên trong một trận đấu cạnh tranh vào năm 1908 khi cả hai bên đều ở Southern League,[70] và có những trận đấu tranh chấp không liên tục trong lịch sử của họ do Plymouth Argyle thường ở một hạng đấu cao hơn. Những người ủng hộ cũng chia sẻ mối quan hệ thân thiện hơn với Torquay United, một câu lạc bộ mà những người ủng hộ coi Exeter là đối thủ chính của họ.[69] Hai câu lạc bộ gần nhau hơn về mặt địa lý và đã gặp nhau thường xuyên hơn trong lịch sử tương ứng của họ, lần đầu tiên chơi một trận đấu cạnh tranh vào năm 1927 sau khi Torquay được bầu vào the Football League.[71] Các trận đấu giữa ba câu lạc bộ được gọi là trận derby Devon.[72][73] Bất chấp sự cạnh tranh trên sân, Torquay đã giúp Exeter trong những khó khăn tài chính của họ năm 2003 bằng cách miễn các khoản thu tại cửa khẩu của họ trong một trận giao hữu trước mùa giải. Cử chỉ này đã được đáp lại vào năm 2015 khi Exeter đưa cho Gulls biên lai tại cổng do Torquay gặp khó khăn về tài chính, phải đóng cửa học viện và chấm dứt hợp đồng với huấn luyện viên Chris Hargreaves.[74]